PREVALENCIA DE
INFECCIÓN POR CLOSTRIDIUM
DIFFICILE EN PACIENTES
HOSPITALIZADOS EN DOS UNIDADES DE CUIDADOS INTENSIVOS DE REFERENCIA DE LA
CIUDAD DE PEREIRA, COLOMBIA
PREVALENCE OF INFECTION FOR CLOSTRIDIUM
DIFFICILE IN HOSPITALIZED PATIENTS IN TWO REFERENCE INTENSIVE CARE UNITS OF
PEREIRA CITY, COLOMBIA
Carlos Alfredo Pedroza Mosquera,1 Henry Andrés Muñoz León,1 David Esteban Arias Mira2
1 Especialista en Medicina Crítica y Cuidado
Intensivo, Universidad Tecnológica de Pereira, Pereira, Colombia.
2 Médico general, Unidad de Cuidados Intensivos,
IPS Universitaria, Medellín, Colombia.
AUTOR PARA CORRESPONDENCIA
David Esteban Arias Mira. Correo
electrónico: mdavidarias@hotmail.com
Los
autores manifiestan no poseer conflictos de intereses.
Resumen
Introducción. Clostridium difficile es un bacilo
grampositivo anaerobio, formador de esporas y es la principal causa de diarrea
asociada al cuidado de la salud. La infección por Clostridium difficile
(ICD) es un importante problema de salud pública en los países desarrollados.
Algunos pacientes permanecen asintomáticos después de la exposición a C.
difficile, mientras que en otros los síntomas de la enfermedad pueden
variar de diarrea leve a colitis fulminante. A veces los médicos no sospechan
ICD en pacientes con diarrea en la unidad de cuidados intensivos (UCI), y
muchos laboratorios de microbiología aplican técnicas de diagnóstico subóptimas
que no utilizan los algoritmos propuestos por las sociedades científicas. Métodos.
Se llevó a cabo un estudio observacional, prospectivo, no intervencionista, en
dos unidades de cuidados intensivos e intermedios de la ciudad de Pereira entre
el 1 de enero y el 30 de junio de 2018. El objetivo principal de este estudio
fue evaluar la prevalencia de ICD en pacientes gravemente enfermos con diarrea
que cumplieran con los criterios clínicos. Los objetivos secundarios fueron
describir la presentación clínica y los factores de riesgo para la aparición de
ICD más prevalentes en UCI. Los Comités de Ética de la Universidad Tecnológica
de Pereira y del Hospital Universitario San Jorge de Pereira (HUSJ) aprobaron
el protocolo y el consentimiento informado de cada paciente (o de su pariente
más cercano). Se incluyeron pacientes con diarrea en quienes se realizó la
prueba de GDH (glutamato deshidrogenasa) + toxinas A/B o la prueba molecular
para Clostridium difficile. Resultados. De 1868 pacientes internados en las unidades de
cuidados intensivos e intermedios, el 5,46% presentó diarrea y reunió los
criterios de inclusión del estudio; en 12 pacientes esto se asoció a ICD. Para
una prevalencia general de 0,6% y 11,3% de los pacientes con diarrea, la media
de edad fue de 61 ± 16,2 años, con una mediana de 67 años (rango: 29-77 años),
y la relación mujer-hombre, de 1:3. Los factores de riesgo identificados en los
pacientes con ICD fueron la utilización de inhibidores de la bomba de protones
(100%) y el uso de antibióticos en los tres meses previos; la combinación
piperacilina-tazobactam, las cefalosporinas y los carbapenémicos fueron los antimicrobianos
más prescritos. Los factores relacionados con una mayor frecuencia del evento
incluyen la necesidad de cirugía urgente al ingreso (razón de probabilidades
[OR]: 4,3; intervalo de confianza [IC]
del 95%: 1,2-15,0; p = 0,015), el uso previo de penicilina (OR: 5,6; IC
del 95%: 1,1-27,7; p = 0,019) y de cefalosporinas (OR: 3,5; IC del 95%:
0,998-12,775; p = 0,040). En la regresión de Poisson, se obtuvo que el
factor asociado a mayor ICD fue el antecedente de enfermedad por VIH (IRR =
6,46; IC del 95%: 1,75-23,88). Conclusiones. Los datos obtenidos evidencian que la mayoría de las
infecciones se presentaron en hombres mayores de 65 años, a diferencia de otros
reportes nacionales, donde predominan mujeres y pacientes de menor edad.
Considerando los factores propios del paciente agudamente enfermo, esta
infección deberá tenerse presente en aquellos con cuadro diarreico con o sin
disentería, en especial quienes hayan recibido tratamiento médico con IBP y
antibióticos. El antecedente de VIH debe contemplarse en todo momento pues
parece aumentar el riesgo de infección.
Palabras clave. Infección por Clostridium difficile,
unidad de cuidados intensivos. pacientes hospitalizados.
Abstract
Introduction. Clostridium
difficile is a gram-positive, anaerobic, spore-forming rod and the leading
cause of healthcare-associated diarrhea. Clostridium difficile infection
(CDI) is a major public health problem in developed countries. Some patients
remain asymptomatic after exposure to C. difficile, while in others,
symptoms of the disease can range from mild diarrhea to fulminant colitis.
Doctors sometimes do not suspect CDI in patients with diarrhea in the intensive
care unit (ICU), and many microbiology laboratories apply suboptimal diagnostic
techniques since they do not use the algorithms proposed by scientific
societies. Methods. An
observational, prospective, non-interventional study was conducted in two
intensive and intermediate care units in the city of Pereira between January 1
and June 30, 2018. The main objective of this study was to evaluate the
prevalence of CDI in critically ill patients with diarrhea meeting clinical
criteria. The secondary objectives were to describe clinical presentation, the
most prevalent ICU risk factors for the development of CDI. The protocol and
the informed consent of each patient (or next of kin) were approved by the
Ethics Committees of the Technological University of Pereira and the San Jorge
de Pereira University Hospital. Patients with diarrhea were included who had
GDH + toxin A/B testing or molecular testing for Clostridium
difficile. Results. Of 1868 patients
admitted to intensive and intermediate care units, 5.46% had diarrhea and met
the inclusion criteria for the study; 12 patients were associated with CDI, for
a general prevalence of 0.6% and 11.3% of patients with diarrhea. The mean age
was 61 ± 16.2 years with a median of 67 years (range: 29-77 years), and the
female-male ratio was 1:3. The risk factors identified in patients with CDI were
the use of proton pump inhibitors (100%), and the use of antibiotics within the
previous three months, piperacillin-tazobactam combination, cephalosporins and
carbapenems being the most prescribed antimicrobials. Factors related to a
higher frequency of the event include the need for urgent surgery on admission
(odds ratio [OR]: 4.3; 95% confidence interval [CI]: 1.2-15.0; p = 0.015),
previous use of penicillin (OR: 5.6; 95% CI: 1.1-27.7; p = 0.019) and
cephalosporins (OR: 3.5; 95% CI: 0.998-12.775; p = 0.040). In the Poisson
regression, it was found that the factor associated with a higher CDI was a
history of HIV disease (IRR = 6.46; 95% CI: 1.75-23.88). Conclusions. The data
obtained show that most of the infections occurred in men over 65 years of age,
unlike other national reports, where women and younger patients predominate.
Considering the factors inherent to the acutely ill patient, this infection
should be taken into account in those with diarrhea with or without dysentery,
especially those having received medical treatment with PPI’s and antibiotics.
A history of HIV should be considered at all times as it seems to increase the
risk of infection.
Key words. Clostridium difficile infections, intensive care unit, hospitalized
patients.
ARK CAICYT: http://id.caicyt.gov.ar/ark:/s26184311/o7ztwgv53
Introducción
Clostridium
difficile (C. difficile) es un bacilo grampositivo anaerobio,
formador de esporas y es la principal causa de diarrea asociada al cuidado de
la salud (1). La infección por Clostridium
difficile (ICD) es un importante problema de salud pública en los países
desarrollados (2). Algunos pacientes permanecen
asintomáticos después de la exposición a C. difficile; mientras que, en
otros, los síntomas de la enfermedad pueden variar de diarrea leve a colitis
fulminante (3). A veces los médicos no sospechan ICD
en pacientes con diarrea en la unidad de cuidados intensivos (UCI), y muchos
laboratorios de microbiología aplican técnicas de diagnóstico subóptimas, ya
que no utilizan los algoritmos propuestos por las sociedades científicas (4).
La mayor parte del conocimiento sobre
ICD en el ámbito de la UCI deriva de estudios retrospectivos sin un diagnóstico
predefinido o de estudios realizados durante los brotes (5). El objetivo
principal de este estudio es evaluar la prevalencia de ICD en pacientes
gravemente enfermos con diarrea, que cumplen los criterios clínicos. Los
objetivos específicos son describir la presentación clínica y determinar los
factores de riesgo para el desarrollo de ICD prevalentes en UCI.
En el paciente en estado crítico,
independientemente del motivo por el cual ingresó a la unidad de cuidados
intensivos (UCI), la diarrea representa una de las principales complicaciones
gastrointestinales, con una prevalencia del 15% al 38%, y con una incidencia
global del 5% al 63% (6-9).
El hallazgo de deposiciones líquidas en
este tipo de pacientes no debe considerarse como una manifestación banal
aislada, sino como un factor de mal pronóstico puesto que impide la adecuada
entrega de nutrientes por vía enteral. Esto prolonga el tiempo de
hospitalización hasta en 24 días tras el diagnóstico, según algunos autores, y
presenta morbilidad importante, como estado de choque circulatorio, disfunción
multiorgánica y trastornos electrolíticos de leves a severos, lo cual genera
costos adicionales en el cuidado (10).
La diarrea en los pacientes en estado
crítico tiene una etiología multifactorial; se ha asociado a la administración
de nutrición enteral, fármacos, alteración de la motilidad intestinal,
infecciones —especialmente por Clostridium difficile— y la propia
patología o motivo de ingreso a la unidad (7).
La infección por Clostridium
difficile (ICD) es una de las causas más importantes de diarrea asociada a
los cuidados de la salud, y ha venido presentando un aumento exponencial (11). Por ejemplo,
en los Estados Unidos presenta un comportamiento en el que tiende a duplicarse:
de 261 casos por 100.000 en 1993 a 546 por 100.000 en 2003 (12). Igualmente,
cabe destacar que la infección adquirida en la comunidad por el mismo germen se
encuentra en crecimiento (13). Para el
diagnóstico de ICD se requiere alta sospecha clínica, de acuerdo con la
presencia de factores de riesgo y antecedentes personales, junto con ayudas diagnósticas
para su confirmación (14).
La principal manifestación clínica de la
infección por Clostridium difficile es la diarrea asociada a múltiples
síntomas inespecíficos, lo cual dificulta su diagnóstico y hace que se requiera
de ayudas diagnósticas para su confirmación (15). La
transmisión de la infección puede ser por contacto directo entre enfermos o
cuidadores, personal sanitario, instrumental contaminado, fómites contaminados
o la presencia de colonización intestinal asintomática (16,17).
Entendiendo las diversas razones culturales,
técnicas y económicas que caracterizan a las UCI en países pobres y en países
en vías de desarrollo, en la aparición de diarrea por C. difficile en
pacientes críticos, los factores de riesgo pueden variar de un lugar a otro. Se
hace necesario conocer la epidemiología local de esta entidad e identificar
tempranamente estos factores asociados, a fin de modificarlos con anticipación,
evitar la aparición de la enfermedad y, de esa forma, tratar de minimizar los
costos sanitarios y las cifras de mortalidad atribuidas cada año.
Métodos
Se realizó un estudio descriptivo
prospectivo, de tipo transversal, con el fin de conocer la prevalencia, la
morbilidad y la mortalidad asociadas a infección por Clostridium difficile,
así como los factores relacionados. El objetivo de este estudio fue determinar
la prevalencia de la infección por Clostridium difficile en pacientes de
18 o más años de edad hospitalizados en la UCI del Hospital Universitario San
Jorge y Clínica los Rosales durante el período comprendido entre el 1 de enero
y 30 de junio de 2018, así como caracterizar las variables clínicas,
demográficas y biopsicosociales, y los factores de riesgo de los pacientes
objeto de esta investigación.
La población de estudio comprendió
hombres y mujeres mayores de 18 años de edad admitidos en el servicio de
cuidados intensivos e intermedios del Hospital Universitario San Jorge y de la
Clínica Los Rosales de la ciudad de Pereira entre el 1 de enero y el 30 de
junio de 2018. La unidad de análisis fueron los individuos con diarrea con
diagnóstico confirmado de ICD durante la estancia en UCI.
Se incluyeron los pacientes
hospitalizados en las unidades de cuidados intensivos objeto de estudio en la
ciudad de Pereira, Colombia, con diarrea y en quienes se haya realizado prueba
de GDH + toxinas A/B o prueba molecular para detectar Clostridium difficile.
La muestra se calculó con la herramienta online OpenEpi, versión 3, con
una probabilidad de error α de 0,05 (nivel de confianza del 95%), teniendo
en cuenta que la prevalencia de infección por Clostridium difficile en
los pacientes con diarrea hospitalizados en la unidad de cuidados intensivos en
los estudios internacionales es del 6%.
Los criterios de inclusión fueron los
siguientes: pacientes ≥18 años de edad, hospitalizados en la unidad de cuidados
intensivos e intermedios de las instituciones participantes, con diarrea (como
se definió anteriormente), haber aceptado participar en la investigación
mediante la firma (del paciente o familiar) del consentimiento informado, haber
realizado la prueba GDH, toxinas A y B o prueba molecular (panel FilmArray
GI®). Los criterios de exclusión fueron los siguientes: pacientes derivados a
otras instituciones durante su hospitalización en la unidad de cuidados
intensivos, pacientes que procedan de otro servicio de la institución o de otra
institución con diagnóstico de infección por Clostridium difficile, o
que estén recibiendo tratamiento previo al ingreso a la unidad de cuidados
intensivos.
Los datos se analizaron con el paquete
estadístico SPSS Statistics, versión 24.0 para Windows (IBM, EE. UU.). Se
realizó un análisis descriptivo con frecuencias y proporciones para las
variables cualitativas, medidas de tendencia central y de dispersión para las variables
cuantitativas. Se compararon las variables categóricas mediante la prueba χ2. Se realizaron
modelos de regresión logística binaria usando como variable dependiente la
infección por Clostridium difficile, y, como covariables, las que se
asociaron significativamente a estas en los análisis bivariados. Se determinó
como nivel de significación estadística p <0,05.
En un período de estudio de seis meses,
se encontró que 1868 pacientes fueron admitidos a las UCI y UCIM del Hospital
Universitario San Jorge y de la Clínica Los Rosales, de Pereira. Se halló que
102 de estos pacientes presentaron más de tres episodios de diarrea al día
durante la estancia hospitalaria, por lo que se clasificaron como casos con
sospecha de ICD (Fig. 1).
Figura 1. Diagrama
de pacientes atendidos en las dos entidades.
La mediana de la edad de estos pacientes
fue de 64 años, y el 51% correspondió a mujeres. En el APACHE II, la mediana
fue de 17 (rango: 5-33) y se registró una importante carga de comorbilidades.
En las tablas 1 y 2 se describen las características sociodemográficas y
clínicas de los pacientes con sospecha de la infección y de aquellos con
diagnóstico confirmado.
TABLA 1.
CARACTERIZACIÓN SOCIODEMOGRÁFICA DE LOS PACIENTES CON DIARREA ATENDIDOS EN
DOS CENTROS DE REFERENCIA DE PEREIRA, COLOMBIA |
||||||
Variables |
Población general |
Con C. difficile |
Sin C. difficile |
|||
|
n = 102 |
% |
n = 12 |
% |
n = 90 |
% |
Edad, mediana
(rango: años) |
64 (18-92) |
67 (29-77) |
62,5 (18-80) |
|||
Hombre/mujer |
50/52 |
49/51 |
9/3 |
75/25 |
41/49 |
45,6/54,4 |
Procedencia |
||||||
Municipios de
Risaralda |
84 |
82,3 |
9 |
75 |
75 |
83,3 |
Otros municipios |
18 |
17,6 |
3 |
25 |
15 |
16,7 |
Institución
de atención |
||||||
Hospital
Universitario San Jorge |
60 |
58,8 |
7 |
58,3 |
53 |
58,9 |
Clínica Los Rosales |
42 |
41,2 |
5 |
41,7 |
37 |
41,1 |
Servicio
de atención |
||||||
UCI |
58 |
56,9 |
7 |
58,3 |
51 |
56,7 |
UCIM |
44 |
43,1 |
5 |
41,7 |
39 |
43,3 |
Diagnóstico
de ingreso |
||||||
Médico |
57 |
55,9 |
5 |
41,7 |
52 |
57,8 |
Quirúrgico |
23 |
22,5 |
4 |
33,3 |
19 |
21,1 |
Traumático |
11 |
10,8 |
3 |
25 |
8 |
8,9 |
Coronario |
11 |
10,8 |
0 |
0 |
11 |
12,2 |
TABLA 2. CARACTERÍSTICAS
CLÍNICAS DE LOS PACIENTES CON DIARREA ATENDIDOS EN DOS CENTROS DE REFERENCIA
DE PEREIRA, COLOMBIA |
||||||
Variables |
Población general |
Con C. difficile |
Sin C. difficile |
|||
|
n = 102 |
% |
n = 12 |
% |
n = 90 |
% |
Manifestaciones
clínicas |
||||||
Dolor abdominal |
67 |
65,7 |
11 |
91,7 |
56 |
62,2 |
Disnea |
18 |
17,6 |
7 |
58,2 |
11 |
12,2 |
Náuseas |
48 |
47,1 |
5 |
41,7 |
42 |
46,7 |
Diarrea disentérica |
16 |
15,7 |
4 |
33,3 |
12 |
13,3 |
Fiebre |
32 |
31,4 |
4 |
33,3 |
28 |
31,1 |
Emesis |
23 |
22,5 |
3 |
25 |
20 |
22,2 |
Complicaciones |
||||||
Alteración
electrolítica |
54 |
52,9 |
4 |
33,3 |
50 |
55,6 |
Colitis
pseudomembranosa |
3 |
2,9 |
3 |
25 |
0 |
0 |
Ninguna |
45 |
44,1 |
5 |
41,7 |
40 |
44,4 |
De 102 pacientes con diarrea que
ingresaron a las UCI y UCIM del Hospital Universitario San Jorge y de la
Clínica Los Rosales de Pereira, el 11,76% (n = 12) presentaron infección
por Clostridium difficile entre el 1 de enero y el 30 de junio de 2018.
La media de edad fue de 61 ± 16,2 años, con una mediana de 67 años (rango:
29-77 años), y el 75% (n = 9) de los pacientes correspondió a hombres, a
diferencia de los pacientes que no presentaron ICD, grupo en el cual
predominaron las mujeres (54,4%). La relación mujer-hombre en los casos fue de
1:3. En la tabla 1, se muestran las variables sociodemográficas de los
pacientes con diarrea.
En el APACHE II al ingreso de los
pacientes con ICD, la mediana fue de 19 puntos (rango: 14-24), mientras que en
el SOFA la media fue de 5,5 ± 4,1 puntos (rango: 4-13). En los pacientes sin
ICD, se observaron ligeras diferencias: en el APACHE II la mediana fue de 16,5
puntos (rango: 5-33) y en el SOFA la media fue 6 ± 3,6. La estancia
hospitalaria, antes del primer episodio de diarrea, fue de 6,50 ± 5,8 días
(rango: 0-20), con un promedio de 4,91 ± 1,5 deposiciones (rango: 2-8) en 24
horas previo a la toma del estudio diagnóstico, con un tiempo de evolución al
momento de la toma de la muestra de 3,36 ± 2 días (rango: 1-16). El diagnóstico
se realizó, principalmente, por medio de la prueba GDH en el 83,3% de los
casos.
La duración de la diarrea fue de 6,92 ±
5,1 días (rango: 2-19), fue disentérica en 33,3% de los pacientes con ICD y
estuvo principalmente asociada a dolor abdominal en el 91,7% de los casos.
Todos los pacientes tenían dispositivos invasivos –sonda urinaria (100%) y
catéter venoso central (91,7%)–, mientras que los pacientes sin ICD presentaron
estos aditamentos en una menor proporción. Las variables clínicas de los
pacientes incluidos en el estudio se presentan en la tabla 2.
Los factores de riesgo identificados en
los pacientes con ICD fueron, principalmente, la prescripción de inhibidores de
la bomba de protones (100%) y el uso previo de antibióticos en los últimos tres
meses.
En la tabla 3 se describen todos los
factores de riesgo identificados en el estudio. Con relación al uso de
antibióticos, se encontró un promedio de uso de 2,17 ± 1,03 medicamentos
(rango: 1-4), donde la piperacilina-tazobactam, las cefalosporinas y los
carbapenémicos fueron los antimicrobianos más prescritos (tabla 4). La mayoría
de los pacientes presentaron una infección leve (58,3%), y las principales
complicaciones fueron alteraciones electrolíticas (33,3%) y colitis
pseudomembranosa (25%). El tratamiento se realizó con metronidazol (75%) y
vancomicina oral (8,3%); se informó una muerte relacionada con la infección por
Clostridium difficile.
TABLA 3.
FACTORES DE RIESGO IDENTIFICADOS EN LOS PACIENTES CON DIARREA ATENDIDOS EN
DOS CENTROS DE REFERENCIA DE PEREIRA, COLOMBIA |
||||
Factores
de riesgo |
Con C. difficile |
Sin C. difficile |
||
|
n = 12 |
% |
n = 90 |
% |
IBP |
12 |
100 |
82 |
91,1 |
Uso de antibióticos
en los últimos 3 meses |
11 |
91,7 |
64 |
71,1 |
Opioides IV |
7 |
58,3 |
54 |
60 |
Cirugía de urgencia |
7 |
58,3 |
22 |
24,4 |
Edad >64 años |
6 |
50 |
41 |
45,6 |
Nutrición enteral |
6 |
50 |
50 |
55,6 |
Uso reciente de
esteroides |
6 |
50 |
24 |
26,7 |
Ventilación
mecánica |
5 |
41,7 |
35 |
38,9 |
VIH |
3 |
25 |
2 |
2,2 |
Nutrición
parenteral |
2 |
16,7 |
4 |
4,4 |
TABLA 4.
ANTIBIÓTICOS UTILIZADOS PREVIAMENTE EN LOS PACIENTES CON DIARREA ATENDIDOS EN
DOS CENTROS DE REFERENCIA DE PEREIRA, COLOMBIA |
||||
Antibióticos |
Con C. difficile |
Sin C. difficile |
||
|
n = 12 |
% |
n = 90 |
% |
Piperacilina/tazobactam |
5 |
41,7 |
32 |
35,6 |
Cefalosporinas |
5 |
41,7 |
15 |
16,7 |
Carbapenémicos |
5 |
41,7 |
29 |
32,2 |
Vancomicina |
4 |
33,3 |
28 |
31,1 |
Penicilina |
3 |
25 |
5 |
5,6 |
Metronidazol |
2 |
16,7 |
4 |
4,4 |
Clindamicina |
1 |
8,3 |
4 |
4,4 |
Nitrofurantoína |
1 |
8,3 |
13 |
14,4 |
Fluoroquinolonas |
0 |
0 |
5 |
5,6 |
Conclusiones
Los hallazgos de este estudio concuerdan
con los datos epidemiológicos mundiales de pacientes con ICD en las unidades de
cuidados intensivos. Se documentó una baja prevalencia de la infección (11,76%)
en pacientes con diagnóstico de enfermedad diarreica aguda; por lo tanto, el
tamizaje se debe enfocar en pacientes con factores de riesgo para dicha
infección: el tratamiento previo con inhibidores de la bomba de protones (100%
de los pacientes), el uso de antibióticos en los tres meses previos al evento,
el tratamiento con opioides intravenosos (58,3%) y la necesidad de cirugía
urgente (58,3%).
Las características de edad (promedio de
61 años) y sexo (75% hombres) son similares a las reportadas en otras unidades.
De igual forma, los síntomas predominantes son típicos de un paciente con
patología gastrointestinal (dolor abdominal, náuseas, fiebre, disentería).
Entre los métodos convencionales para el
diagnóstico de ICD, se encuentran el cultivo toxigénico y el ensayo de
toxicidad directa. En la actualidad existen nuevas técnicas fáciles y rápidas
de realizar. Una de ellas es la detección de GDH y toxinas A y B, método
empleado en la confirmación de la mayoría de casos de nuestro estudio (83,3%).
Respecto de la asociación con
antibióticos, es ampliamente reconocido que estos representan el factor de
riesgo más importante. El 91,7% de los pacientes que presentaron ICD habían
recibido tratamiento antibiótico dentro de los tres meses previos a la admisión
o a la aparición de los síntomas.
Los medicamentos más implicados en esta
serie de pacientes fueron piperacilina/tazobactam, cefalosporinas,
carbapenémicos y vancomicina; mientras que, en menor proporción, se halló
exposición a metronidazol, y sólo en un paciente se reportó clindamicina.
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